En una pequeña zona de cuarentena, ubicada en las afueras de Boston, un
par de contrabandistas, Joel y Tess hacen una negociación con
sobrevivientes del exterior. Tras un acuerdo exitoso Tess es atacada por
extraños, por lo cual el dúo rastrea a un superviviente llamado Robert,
quien fue responsable de mandar a los tipos y del robo de su suministro
de armas. Después de la persecución y antes de ser asesinado, Robert
les revela que ya negoció la mercancía con un grupo de insurgentes
conocidos como las Luciérnagas; un grupo rebelde que se oponen al
régimen militar establecido en las zonas de cuarentena.
En el lugar donde matan a Robert los contrabandistas se encuentran con
Marlene, la líder de las Luciérnagas, quien le ofrece a los dos el doble
de las armas a cambio de un realizar un trabajo: llevar a una
adolescente conocida como Ellie a otros miembros del grupo en las
profundidades de la ciudad. Sin más opción que aceptar el trato, Joel y
Tess escoltan a Ellie por la ciudad de noche, pero son atrapados por una
patrulla de vigilancia, y tras liberase Tess descubre por medio del
equipo dejado por la patrulla que Ellie da positivo para la infección.
La adolescente les revela que tiene una herida por mordida de un
Infectado en el brazo desde hace tres semanas (cuando la infección toma
generalmente uno o dos días para transformar a su victima), lo que lleva
a la pareja a percatarse de que Ellie es inmune al hongo y por lo tanto
la razón detrás de su valor. Luego de arreglárselas para llegar al
punto de encuentro, descubren que los miembros de la escolta de
Luciérnagas fueron asesinados por los militares, los cuales comienzan un
ataque en contra de los sobrevivientes bajo sospecha de sean
Luciérnagas también. Durante el ataque Tess revela que fue mordida, por
lo que convence a Joel de intentar encontrar a las Luciérnagas y
sacrifica su vida para darle una oportunidad a Joel y Ellie de escapar.
Joel decide que la única forma de llevar a Ellie con el resto de las
Luciérnagas es reuniéndose con su distanciado hermano, Tommy, quien
solía ser un miembro de dicho grupo y del que solo sabe que se encuentra
en Wyoming. Con ayuda de aliados que conocen en el camino, que incluyen
a al paranoico ermitaño Bill en Lincoln y los hermanos Henry y Sam en
Pittsburgh, los dos viajan por el país al tiempo que se ven obligados a
pelear contra hordas de Infectados y violentos bandidos denominados
Cazadores en ciudades y pueblos abandonados. Al llegar el otoño, Joel y
Ellie finalmente encuentran a Tommy en Jakcson Country, quien dirige un
grupo de sobrevivientes cerca de un represa hidroeléctrica junto con su
esposa y fundadora del grupo Maria. Durante su estadía, Maria le revela a
Ellie el pasado de Joel: en el brote inicial, la hija adolescente de
Joel llamada Sarah, que murió asesinada por un soldado que le disparó
por orden de sus superiores cuando esta se encontraba escapando de
infectados junto a su padre y su tío. En un principio Joel se ve
decidido a dejar a Ellie con Tommy, pero después de luchar contra
algunos bandidos y tras una escapada de Ellie y posterior confrontación
con ella sobre la muerte de Sarah, Joel elige permanecer junto a ella.
Con ayuda de Tommy, los dos se dirigen a la Universidad del Este de
Colorado, el último cuartel y refugio de las Luciérnagas. Al llegar Joel
y Ellie descubren por medio de grabaciones que el lugar, el cual fungía
como centro de investigación para encontrar la cura, está abandonado y
que los sobrevivientes ahora se refugian el hospital de Salt Lake City.
Mientras los dos abandonan el lugar, son atacados por saqueadores; uno
de ellos ataca a Joel por sorpresa, provocando que caigan de un barandal
y que Joel se clave una varilla en el estomago, por esto Ellie se
encarga de ayudarlo a escapar.
Durante el invierno, las heridas de Joel lo dejan incapacitado, con
fiebre y Ellie se ve obligada a cuidar de él. Luego de cazar
exitosamente a un ciervo, Ellie cruza su camino con dos carroñeros,
llamados David y James, quienes le ofrecen ropa y armas, pero Ellie
decide pedir medicinas a cambio del venado. David acepta la oferta y
ayuda a Ellie a combatir contra algunos Infectados mientras James
regresa con las medicinas. Una vez que los tres realizan el intercambio,
David y James se revelan como miembros del grupo de saqueadores que fue
masacrado cuando los dos visitaron la Universidad del Este de Colorado.
En busca de venganza, estos dejan que Ellie se vaya con las medicinas
para que ésta los guíe hasta su escondite y de esa manera asesinar a
Joel. No obstante Ellie se percata de su presencia y decide crear una
distracción, misma que funciona pero es capturada por el mismo David.
Una vez encerrada, Ellie se entera de que el grupo de David son
caníbales establecidos un pueblo cercano y escapa del lugar tras negarse
a unirseles bajo la "protección" de David. Sin embargo, la adolescente
termina atrapada en un restaurante en llamas donde se enfrenta a David.
Joel eventualmente se recupera de la fiebre y tras un enfrentamiento
captura e interrogar bajo tortura a dos miembros del grupo. Finalmente
acude al rescate de Ellie, pero cuando llega al restaurante en llamas ve
como Ellie mata brutalmente a David en defensa propia; posteriormente
Ellie le da a entender a Joel las intenciones de David.
En la primavera, Joel y Ellie llegan a Salt Lake City, lugar donde
tienen que atravesar un túnel inundado y lleno de Infectados para llegar
al hospital. En el viaje Ellie queda atrapada por la fuerte corriente y
es rescatada por Joel, al momentos que son encontrados por Luciérnagas,
quienes dejan inconsciente a Joel al desconocer su identidad. Al
despertar Joel en el hospital se encuentra con Marlene, quien le revela
que planean remover tejido del cerebro de Ellie, siendo esta la única
forma de estudiar su inmunidad al hongo para crear una cura, a costa de
sacrificar su vida por el bien de la humanidad. Al enterarse de esto,
Joel escapa y huye con Ellie (aún afectada por la anestesia) por un
estacionamiento subterráneo. Allí se enfrenta y asesina a Marlene (a
pesar de que esta había suplicado por su vida y le había ofrecido
perdonarle la vida si entregaba a Ellie), para asegurarse de que su
grupo no los persiga. Cuando Ellie despierta, Joel le cuenta que había
decenas más como ella y que las Luciérnagas habían desistido tras varios
intentos de buscar una cura, ello con el fin de protegerla de la
verdad. A su regreso, ya cerca del pueblo donde habita el grupo de
Tommy, Ellie le confiesa a Joel que se siente culpable de haber
sobrevivido a la infección mientras casi todos sus seres queridos había
muerto o la habían abandonado. En un momento de tensión, Ellie obliga a
Joel a jurar de que era cierto todo lo que le había dicho acerca de los
Luciérnagas; tras un titubeo, Joel se lo jura, y Ellie aparentemente lo
acepta.
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